American Society of Naturalists

A membership society whose goal is to advance and to diffuse knowledge of organic evolution and other broad biological principles so as to enhance the conceptual unification of the biological sciences.

“(In)exhaustible suppliers for evolution? Epistatic selection tunes the adaptive potential of non-genetic inheritance”

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Etienne Rajon and Sylvain Charlat (Oct 2019)

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Think non-genetic inheritance is important due to massive (epi)mutation rates? Not necessarily!

Abstract

Non-genetic inheritance media, from methyl-accepting cytosines to culture, tend to ‘mutate’ more frequently than DNA sequences. Whether or not this makes them inexhaustible suppliers for adaptive evolution will depend on the effect of non-genetic mutations (hereafter epimutations) on fitness-related traits. Here we investigate how these effects might themselves evolve, specifically whether natural selection may set boundaries to the adaptive potential of non-genetic inheritance media due to their higher mutability. In our model, the genetic and epigenetic contributions to a non-neutral phenotype are controlled by an epistatic modifier locus, which evolves under the combined effects of drift and selection. We show that a pure genetic control evolves when the environment is stable, provided that the population is large, such that the phenotype becomes robust to frequent epimutations. When the environment fluctuates, however, selection on the modifier locus also fluctuates and can overall produce a large non-genetic contribution to the phenotype, especially when the epimutation rate matches the rate of environmental variation. We further show that selection on the modifier locus is generally insensitive to recombination, meaning it is mostly direct, i.e. not relying on subsequent effects in future generations. These results suggest that unstable inheritance media might significantly contribute to fitness variation of traits subject to highly variable selective pressures, but little to traits responding to scarcely variable aspects of the environment. More generally, our study demonstrates that the rate of mutation and the adaptive potential of any inheritance media should not be seen as independent properties.

Une source (in)tarissable pour l’évolution ? Comment le potentiel adaptatif de l’hérédité non-génétique est modulé par la sélection épistatique

Les supports de l’hérédité non-génétique, des cytosines méthylables à la culture, ont tendance à « muter » plus fréquemment que les séquences d’ADN. Ces supports ne peuvent néanmoins représenter une source intarissable de variation que si l’effet de ces mutations non-génétiques (ou épimutations) sur des traits liés à la fitness demeure élevé. Dans le cadre de ce projet, nous étudions comment ces effets peuvent évoluer, en particulier si la sélection naturelle peut limiter le potentiel adaptatif des épimutations du fait de leur forte mutabilité. Dans notre modèle, les contributions des supports génétiques et non-génétiques sont contrôlées par un locus « modificateur » agissant de manière épistatique, dont l’évolution dépend de l’action conjointe de la dérive et de la sélection. Nos résultats montrent qu’une forte contribution génétique devrait évoluer dans un environnement stable et pour une taille de population élevée, si bien qu’on peut s’attendre à ce que le phénotype dans ce contexte soit robuste aux épimutations. En revanche, lorsque l’environnement fluctue, la sélection sur le locus modificateur peut aussi fluctuer et aboutir à une contribution élevée du support non-génétique, en particulier lorsque le taux d’épimutation correspond au taux de changement environnemental. De plus, nous montrons que la sélection sur le locus modificateur est en général indépendante du taux de recombinaison, indiquant que cette sélection est directe et ne dépend pas des effets à venir dans les générations futures. Nos résultats indiquent que les supports instables de l’hérédité peuvent contribuer de façon importante à des variations de traits soumis à des pressions de sélection variables, mais peu à des traits liés à des caractéristiques de l’environnement stables dans le temps. De façon plus large, cette étude démontre que le taux d’occurrence et l’effet des mutations ne peuvent pas être considérés comme des propriétés indépendantes.